Hunt Slonem wurde 1951 in Maine, USA geboren. Sein Vater war in der Navy und so zog die Familie oft um. Slonem lebte unter anderem in Hawaii, Virginia, Connecticut, Kalifornien, Washington State und Nicaragua.

Er schloss die Tulane Universität in New Orleans mit dem Bachelor of Arts in Malerei und Kunstgeschichte ab. Er besuchte  auch Kurse an der Skowhegan School of Painting and Sculpture in Maine, wo er einflußreiche Künstler aus der New Yorker Umgebung studierte und diesen begegnete, wie Louise Nevelson, Alex Katz, Alice Neel, Richard Estes, Jack Levine, und Al Held. Besonders Alex Katz bezeichnet Slonem als wichtigen Mentor und Freund.

Ein weiterer, wichtiger Künstler für Slonem ist Andy Warhol. Die Wiederholung im Werk Warhols habe ihn nachhaltig beeinflusst, besonders die Campbell’s Suppendosen und das Portrait von Marilyn Monroe. So wiederholt auch Slonem in seinem Werk immer wieder ein Motiv wie beispielsweise das Kaninchen in unzähligen Variationen. Es sei wie beim Gebet, so der Künstler, die Wiederholung sei für ihn eine Form der Verehrung. 1973 zog Slonem nach New York, wo er seitdem lebt und arbeitet.